由於止水自殺而且宇智波鼬並沒有參加那晚的集會，木葉警務部隊成員懷疑是宇智波鼬殺死了止水，被鼬否定。

宇智波的慘劇

鼬和佐助

止水自殺導致宇智波一族元氣大傷，士氣低落，但是族人仍然決定發動政變。鼬對木葉高層彙報了這一情況，在場的高層中只有三代目火影堅持想以和平談判的方式解決宇智波政變，但因為事情已經來不及改變最後只說請鼬幫他爭取一點時間，事實上除了殲滅宇智波一族之外已再無其他辦法。

滅族之夜

志村團藏之後找到了宇智波鼬，以鼬的弟弟宇智波佐助的性命作為交換讓宇智波鼬誅滅全族並對佐助保密，自己以叛忍的身份蒐集對木葉不利的情報。為了保護村子防止其他國家趁虛而入，也是為了止水的意志和弟弟的性命。鼬在痛苦與煎熬中被迫接受了滅族任務。

找到宇智波“斑”

政變當晚宇智波鼬和宇智波帶土（之前鼬找到他答應幫他向宇智波一族復仇但不許他對村子和佐助出手）聯手誅滅全族，宇智波鼬含淚與父母道別，他們將佐助託付給了鼬，並給弟弟設定了一個向自己復仇這一目標之後逃離木葉，臨走前偽裝成暗部發現團藏想對佐助下殺手，威脅團藏如果敢傷害佐助就將村子情報出賣給敵國，逃離之後聽從帶土的建議加入了曉組織。

三代目火影默許了這個事實並答應鼬保護他的弟弟。

霧隱村行動

鼬加入曉組織後與霧隱村的叛忍，忍刀七人眾之一的枇杷十藏組成了搭檔共同幹活，在一次潛入水之國的任務時被四代水影矢倉追擊，十藏為了保護鼬而受了重傷，鼬無意中使出了萬花筒寫輪眼瞳術的天照秒殺了尾獸化的矢倉，而十藏也因傷勢過重而死亡。

搭檔斬斷大蛇丸的左臂

在一次單獨行動中被當時還屬於曉組織的大蛇丸盯上欲奪其身體，大蛇丸偷襲鼬失敗，反中鼬魔幻·枷杭之術動彈不得。結印中被鼬用苦無斬斷了左臂，在被鼬殺死之際被藥師兜所救。大蛇丸最終不敵鼬的幻術而落敗，迫使大蛇丸離開曉組織。

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